В 1987 году в музее была создана постоянная экспозиция, которая с течением времени расширялась и неоднократно обновлялась. В настоящее время в ней представлены около 600 произведений искусства из музейного собрания.

Среди них – иконопись и медное литьё, художественное стекло, керамика, хрусталь, выполненные московскими, ленинградскими, прибалтийскими художниками, мастерами Дятьковского хрустального завода.

В залах, посвящённых русскому искусству XIX века, экспонируются полотна А. Саврасова, В. Поленова, А. Киселёва, В. Маковского, Н. Богданова-Бельского и др.

Советское искусство широко представлено работами таких выдающихся мастеров живописи как А. Дейнека, И. Машков, Ф. Богородский, Р. Рождественский, А. Куприн, А. Лентулов, Р. Фальк, Н. Крымов, М. Кугач, А. Грицай, В. Гаврилов, В. Сидоров, А. и С. Ткачёвы, И. Глазунов, Ю. Пименов и др.

Музейные коллекции пополнялись путём приобретения экспонатов, безвозмездными передачами из Министерства культуры СССР, РСФСР, Комбината живописного искусства, МОСХа, ЛОСХа. Значительное количество произведений искусства было передано в дар музею самими авторами или их наследниками.

В 1995 году открыл для посетителей свои двери отдел БОХМ "Музей братьев Ткачёвых". С этого времени коллекции музея непрерывно пополняются передаваемыми в дар живописными и графическими произведениями народных художников, действительных членов Российской Академии художеств, лауреатов Государственных премий Алексея Петровича и Сергея Петровича Ткачёвых.

Фонды художественного музея в настоящее время насчитывают более 9 тысяч единиц хранения, в числе которых произведения отечественной живописи, графики, скульптуры и декоративно-прикладного искусства конца XIX – начала XXI века.